Durante la dominación islámica, y sobre todo entre la segunda mitad del siglo XIII y mediados del XV, Huelma fue plaza fronteriza y avanzadilla para el reino Nazarí de Granada en tierras de Jaén. Durante estos dos siglos participó activamente en la guerra de frontera. Pasó con frecuencia de manos nazaríes a castellanas y viceversa hasta que, en el año 1438, la rindiera don Íñigo López de Mendoza, señor de Hita y de Buitrago, capitán mayor de la frontera y primer marqués de Santillana. A éste se le nombró alcaide perpetuo a despecho del concejo de Baeza que esgrimía su derecho en virtud de la concesión otorgada por Fernando III el Santo en el año 1242 para cuando se ganare este castillo. No obstante, en 1465 el marqués de Santillana cedió sus privilegios sobre Huelma a su yerno, don Beltrán de la Cueva, y este, a su vez, a su padre, don Diego.
Don Beltrán de la Cueva, favorito de Enrique IV, trató de construirse en Sierra Mágina un señorío. El castillo que preside la población se construyó en este momento. De esta manera la villa pasó a ser uno de los centros desde los que los partidarios del rey Enrique IV y aliados del condestable Iranzo combatieron a la nobleza levantisca.
Tras la conquista de Granada por los Reyes Católicos esta villa de señorío entró en un periodo de estabilidad política que combinado con la empresa de roturación de tierras y repoblación propició una etapa de expansión económica y con ella la consolidación de la población. Huelma comenzó a revestirse de todo lo que caracteriza a una villa de cierta importancia.
Durante la invasión francesa el castillo fue ocupado por el general Sebastiani, que le prendió fuego antes de abandonarlo. Posteriormente, el Duque de Sexto, titular del Ducado de Alburquerque y del Condado de Huelma, financió en parte la restauración de la monarquía en la persona de Alfonso XII, lo que le obligó a vender algunas de sus fincas, incluida aquella donde se ubicaba el castillo de Huelma, que fue adquirida por un labrador acomodado de la localidad, a cuya muerte el castillo quedó repartido entre dos herederos (la mitad a cada uno). En 1954 y 1957, don Bernardo Moreno Quesada adquirió la propiedad de ambas partes, convirtiéndose así en propietario único del castillo, donándolo al pueblo de Huelma en 1989.
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